煙粉虱   中國農(nong) 業(ye) 科學院蔬菜花卉研究所供圖

■本報記者 李晨

“‘以子之矛，攻子之盾’是戰國時期的一個(ge) 典故，沒想到在昆蟲界也存在這種現象。” 中國農(nong) 業(ye) 科學院蔬菜花卉研究所（以下簡稱蔬菜所）研究員張友軍(jun) 告訴《中國科學報》，他們(men) 經過20年的研究，終於(yu) 證明煙粉虱在進化過程中“竊取”了宿主植物的基因用以“解毒”。

這一項“獨門絕技”使得煙粉虱能夠取食600多種植物，為(wei) 害全球農(nong) 作物。它被聯合國糧食及農(nong) 業(ye) 組織認定為(wei) 世界第二大害蟲，也是至今為(wei) 止唯一被冠以“超級害蟲”的農(nong) 業(ye) 害蟲，被列為(wei) 最危險的100種入侵物種。

3月25日，《細胞》在線發表了這一中外科學家團隊的合作成果。4月1日，《細胞》將以封麵文章形式正式出版這一成果論文。這將為(wei) 新一代靶標基因導向的煙粉虱田間精準綠色防控技術的研發提供全新思路。

“食性”之謎

1996年，北京的蔬菜大棚裏發現了一種長得很像溫室白粉虱的害蟲。它能夠取食後者吃不了的葉菜，甚至更多種類的農(nong) 作物，但科學家之前用來消滅溫室白粉虱的策略對其完全不起作用。

這就是入侵我國的害蟲煙粉虱。

“從(cong) 那時候開始，昆蟲的食性之謎就成為(wei) 我心中一個(ge) 揮之不去的問題。”論文主要通訊作者張友軍(jun) 回憶說。

有的昆蟲隻取食一種植物，如褐飛虱隻吃水稻，屬於(yu) 單食性；有的能吃一科內(nei) 或近緣科的多種植物，如小菜蛾隻取食十字花科蔬菜作物，叫做寡食性；還有的能吃多種不同科的植物，如煙粉虱等，叫做多食性昆蟲。

為(wei) 什麽(me) 昆蟲吃的植物不一樣？多食性害蟲適應能力強，如何防治？食性顯然與(yu) 害蟲的種群暴發危害密切相關(guan) 。1999年，張友軍(jun) 開始帶領團隊探索昆蟲的食性之謎。

論文共同第一作者夏吉星告訴《中國科學報》，昆蟲取食寄主植物後，會(hui) 誘導寄主植物產(chan) 生防禦反應，並生成大量對昆蟲而言有毒的次生代謝物，導致大部分昆蟲死亡。

次生代謝產(chan) 物是植物抵禦害蟲為(wei) 害的重要武器，就好像一麵“盾牌”。而昆蟲為(wei) 了存活下去必須對抗植物的次生代謝物，這樣才能隨心所欲地取食。

“煙粉虱能吃600多種植物，說明它能抵抗大多數植物的次生代謝物。”張友軍(jun) 認為(wei) ，煙粉虱是一個(ge) 重要而關(guan) 鍵的研究對象。

煙粉虱不僅(jin) 通過刺吸寄主植物韌皮部汁液對其造成直接傷(shang) 害，而且能分泌蜜露誘發煤汙病等植物真菌病害為(wei) 害植物，更重要的是，煙粉虱能夠傳(chuan) 播300餘(yu) 種植物病毒，每年造成數十億(yi) 美元的經濟損失。

2001年起，該團隊將研究力量集中在了煙粉虱的寄主適應性及其暴發成災的機製上。

通過對全國範圍內(nei) 260多個(ge) 田間種群共6000餘(yu) 個(ge) 樣本的檢測，以及對種群間等位基因頻率、分化係數和基因流的研究，他們(men) 闡明了煙粉虱在我國的入侵分布現狀、入侵種群來源、擴散路徑和入侵特點。通過生物學、生態學與(yu) 分子生物學方法，他們(men) 明確了入侵煙粉虱種群擴散、暴發與(yu) 其獨特的生物學特性、對高溫和變溫更強的適應能力、更強的寄主適應性有關(guan) 。

“這些工作為(wei) 我們(men) 後來解析煙粉虱對酚糖解毒的分子機理奠定了基礎。”張友軍(jun) 說。

竊取植物之“矛”

張友軍(jun) 團隊從(cong) 植物的次生代謝物入手，分析了煙粉虱喜愛的食物之一番茄葉片的代謝譜，檢測到9873種化合物，其中鑒定出290種酚糖，占2.93%。酚糖是一類重要的植物抗蟲次生代謝產(chan) 物，能抑製昆蟲生長發育。

奇妙的是，植物自己分泌的酚糖對植物本身也有害處。“過多的酚糖對植物生長發育不利。”論文共同第一作者、蔬菜所研究員郭兆將說。因此，當害蟲離去後，植物要快速降解掉多餘(yu) 的酚糖。

植物給自己準備的“解藥”就是酚糖丙二酰基轉移酶（PMaT）。由它催化的酚糖丙二酰基化反應在植物的生命過程中發揮重要的“解毒”作用。

那麽(me) ，喜歡吃番茄葉片的煙粉虱到底是怎麽(me) 對付酚糖的？

以往的化學分析已經不能解答這個(ge) 難題。一段時間裏，煙粉虱的解毒機製研究進展緩慢。

2009年，Q型煙粉虱在國內(nei) 大麵積暴發，並在番茄上傳(chuan) 播病毒，造成的經濟損失達100多億(yi) 元。對煙粉虱的防控刻不容緩。

就在這時，基因組測序技術的進步帶來了突破瓶頸的希望。張友軍(jun) 團隊決(jue) 定給Q型煙粉虱基因組測序。2013年，煙粉虱基因組測序完成，獲得了20786個(ge) 基因。

論文共同第一作者楊澤眾(zhong) 告訴《中國科學報》，在分析煙粉虱複雜的高級功能和生物係統相關(guan) 基因的過程中，“我們(men) 發現了後來被命名為(wei) BtPMaT1的基因。當時感覺很興(xing) 奮”。

因為(wei) 他們(men) 隨後證明，這個(ge) 煙粉虱的基因與(yu) 植物的酚糖丙二酰基轉移酶是同源基因。

“BtPMaT1基因的確存在於(yu) 煙粉虱基因組中，而非植物基因組汙染。”張友軍(jun) 說，進化樹分析結果表明，煙粉虱BtPMaT1基因的同源基因僅(jin) 存在於(yu) 植物和少量的真菌中。“這是煙粉虱從(cong) 植物那裏‘偷盜’而來的基因，這是一種普遍存在於(yu) 生物界的水平基因轉移現象。”張友軍(jun) 說。

此前研究已經證明，水平基因轉移在原核生物之間經常發生，通常認為(wei) 是原核生物進化的驅動力。越來越多的證據表明，水平基因轉移也是真核生物適應性進化的重要因素。

不過，節肢動物水平基因轉移事件的基因供體(ti) 幾乎全是微生物，此前一直缺少植物源功能基因水平轉移至昆蟲的實驗證據。

論文共同通訊作者、瑞士納沙泰爾大學化學生態學家和昆蟲學家Ted Turlings說：“這項研究在國際上首次提供了植物基因水平轉移至昆蟲中的功能性證據，這種能夠代謝植物防禦性毒素的基因——BtPMaT1僅(jin) 存在於(yu) 煙粉虱中。”

通過體(ti) 外細胞表達酶活分析、煙粉虱中腸組織酶活分析和煙粉虱排泄物酶活代謝分析發現，這個(ge) 基因依然行使著和植物同源基因一樣的功能——對酚糖進行解毒。

“植物的‘矛’被煙粉虱偷來，反而變成了攻擊植物的‘矛’。”張友軍(jun) 說。

用RNA幹擾反製

“我們(men) 認為(wei) 植物的某種病毒可能攜帶了BtPMaT1基因，在被煙粉虱取食後，該病毒通過某種未知的機製，將該基因整合到煙粉虱的基因組中。”Turlings說，“當然，這是一件看似不可能發生的事情，但試想在幾百萬(wan) 年裏，幾十億(yi) 個(ge) 昆蟲、病毒和植物穿越時間不斷進化，這種情況偶爾也會(hui) 發生，如果獲得的基因對昆蟲有利，那麽(me) 它就會(hui) 進化得更有利，並廣泛傳(chuan) 播。”

揭示了煙粉虱難以置信的適應能力的分子機製之後，張友軍(jun) 團隊製定了一種策略，來破解煙粉虱竊取的“超級力量”，即利用RNA幹擾煙粉虱的BtPMaT1基因，使其對這種植物有毒化合物敏感。

RNA幹擾是指在進化過程中高度保守的、由雙鏈RNA誘發的、同源mRNA高效特異性降解的現象，其作用是使得相關(guan) 基因沉默。

在這裏，“我們(men) 用BtPMaT1基因的片段製作了發夾RNA，直接向煙粉虱飼喂發夾RNA，幹擾效率約為(wei) 50%，沉默該基因後，3種酚糖處理使煙粉虱的死亡率增加約20%。”張友軍(jun) 說。

此外，他們(men) 還構建了表達該發夾RNA的轉基因番茄品係。他們(men) 發現，取食轉基因番茄的煙粉虱排泄物中，一部分酚糖類物質的含量增加，且部分酚糖的酰基化產(chan) 物降低。

“在沒有農(nong) 藥作用下，取食野生番茄7天後，煙粉虱死亡率為(wei) 15.48%，取食轉基因番茄7天後煙粉虱死亡率為(wei) 93.35%，而對非靶標節肢動物蚜蟲和二斑葉蟎沒有影響。”郭兆將說，轉基因番茄品係能夠有效控製煙粉虱。

“當然，應用這種方法還需要克服一些障礙，最明顯的就是人們(men) 對轉基因作物的憂慮。” Turlings說，“但在未來，我確實認為(wei) 這是一種綠色高效安全的煙粉虱防治方法，因為(wei) 該基因來源於(yu) 植物，而且，現在我們(men) 明確了它的作用機製，我們(men) 也有能力應對煙粉虱基因可能發生的變化。”

“這種轉基因番茄轉入的基因是植物的同源基因，因此更加綠色高效。未來有可能應用到煙粉虱防治過程中。”張友軍(jun) 說，他們(men) 已經申請了中國國家發明專(zhuan) 利。

相關(guan) 論文信息：

https://doi.org/10.1016/j.cell.2021.02.014