為(wei) 方便讀者更好地掌握本期內(nei) 容，開篇先介紹一個(ge) 專(zhuan) 有名詞——工作記憶（working memory）。工作記憶是一種對信息進行暫時加工和貯存的容量有限的記憶係統，在許多複雜的認知活動中起重要作用。評估一種動物工作記憶時長的經典方法是空間延遲反應任務，即要求動物在短暫的延遲中記住隱藏在兩(liang) 個(ge) 或多個(ge) 蓋子下的食物的位置。

圖1. 空間延遲反應任務。第一步，讓猴子看到食物放入一個(ge) 凹槽中。然後，蓋住兩(liang) 個(ge) 凹槽並放下遮擋屏幕。一段時間（可控製）過後，升起屏幕，讓被試選擇。（圖片來源：引自文獻Upright and Baxter 2020）

請記住以上星空体育官网入口网站點，這對於(yu) 你了解蛙類如何找對象並從(cong) 中受到啟發（其實也不一定）大有裨益。

複雜鳴聲信號的工作記憶更久

讓我們(men) 首先從(cong) 南美泡蟾（Physalaemus pustulosus）說起。

圖2. 鳴叫的雄性泡蟾

（上述音頻和圖片均來源於(yu) the Ryan Lab）

南美泡蟾的鳴聲十分特別，通常由一聲抱怨的哀鳴“哼~”（whine音節）和若幹聲“哢-哢”（chuck音節）形成組合鳴叫，或者單獨發出哀鳴“哼~”（chuck音節不會(hui) 單獨發出）。

圖3. 泡蟾的組合鳴叫（whine + 3chucks）（圖片來源：引自文獻Akre and Ryan 2010）

與(yu) 簡單的哀鳴相比，雌泡蟾更青睞“哼~”加“哢”的組合鳴叫。然而，組合鳴叫中chuck音節的數量並非越多越好。研究人員通過實驗發現，當兩(liang) 邊音箱分別播放whine + 1chuck和更複雜的whine + 3chucks時，雌泡蟾並沒有選擇偏好。問題來了，既然在吸引雌性方麵不占優(you) 勢，雄泡蟾為(wei) 何會(hui) 發出whine + 3chucks這種如此複雜的鳴聲呢？

為(wei) 了揭示whine+3chucks這一複雜鳴叫信號存在的意義(yi) ，2010年，Akre和Ryan使用類似空間延遲反應測試的方法測量了泡蟾對不同複雜性鳴聲信號的工作記憶時長。結果表明：更複雜的鳴聲信號（whine + 3chucks）的工作記憶比簡單鳴叫（whine + 1chuck）的更長，也就是說更複雜的鳴聲信號會(hui) 給雌蛙留下更深刻的印象。這或許便是雄蛙發出whine + 3chucks這種如此複雜的鳴聲的原因。

圖4. 與(yu) 簡單鳴叫（whine + 1chuck，白框）相比，雌泡蟾對複雜鳴叫（whine + 3chucks，黑框）的工作記憶更久（圖片來源：引自文獻Akre and Ryan 2010）

多模通訊，一種全方位呈現自己的方式

在求偶過程中，除了鳴叫，蛙類往往還會(hui) 通過其他方式謀得心上人的芳心。例如，雄蛙在鳴叫時，膨脹的聲囊不僅(jin) 可以擴大聲音，同時可以向雌蛙傳(chuan) 遞視覺信息。

這種整合聲音通訊、視覺通訊、化學通訊和觸覺通訊等多種感覺係統進行通訊的能力，被稱為(wei) 多模通訊（multimodal communication）。近年來，多模通訊逐漸成為(wei) 行為(wei) 學研究的熱點，其中多模信號的進化機製是多模通訊研究的核心問題。盡管有許多證據表明，與(yu) 單模信號相比，雌性更喜歡多模求偶信號，然而背後的機製仍不清楚。

圖5. 動物的多模通訊

（圖片來源：引自文獻Halfwerk et al. 2019）

為(wei) 解決(jue) 這一問題，科學家開始了探索。從(cong) 對南美泡蟾的觀察發現，雖然雄性合唱可以持續很長時間，但通常會(hui) 有間歇。如果在鳴叫間歇期，雌性仍能記住雄性的求偶信號，無疑將大大縮短雌性的配偶評估時長，進而降低捕食風險。因此，科學家猜測：在雄性合唱的間歇期，雌性仍能記住複雜的求偶信號，比如視聽多模信號。

圖6. 泡蟾的合唱鳴叫是間歇性的（圖片來源：引自文獻Akre and Ryan 2010）

為(wei) 了驗證上述猜測，研究人員以鋸腿原指樹蛙（Kurixalus odontotarsus）為(wei) 實驗對象，開展了一係列實驗。

圖7. 雄性鋸腿原指樹蛙廣告鳴叫的波形圖（上）和鳴叫時膨脹的聲囊（下）（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

（鋸腿原指樹蛙鳴叫視頻 朱弼成拍攝）

為(wei) 鋸腿原指樹蛙打造專(zhuan) 屬影院

這可能是鋸腿原指樹蛙待遇最高的時候了，為(wei) 使實驗順利進行，研究人員為(wei) 其打造了“專(zhuan) 屬影院”。實驗場地為(wei) 一個(ge) 150 × 150 cm隔音房，為(wei) 了保證被試能同時看到兩(liang) 個(ge) 顯示器上的視頻，雌蛙釋放位置與(yu) 兩(liang) 個(ge) 視聽刺激播放裝置形成距離100 cm的等邊三角形（如圖8所示）。在實驗前，先用一個(ge) 直徑12.8 cm的透明半球罩住雌蛙（罩子四周有許多小孔，因此透明的罩子不會(hui) 影響聲音和視覺信號的傳(chuan) 遞）。

圖8. 視聽多模信號回放實驗場地示意圖（俯視）（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

為(wei) 實現視聽刺激的可編程控製和視聽刺激間的精確切換，研究人員專(zhuan) 門研製了一套視聽整合刺激播放裝置（如圖9所示）。該裝置包括控製係統（一台筆記本電腦）、連接係統（視頻傳(chuan) 輸線、音頻傳(chuan) 輸線、HDMI 分配器）和刺激呈現係統（兩(liang) 對音箱和顯示器）。

實驗用音箱播放雄蛙鳴聲，用液晶顯示器呈現視覺刺激（動態鳴囊）。筆記本電腦控製實驗刺激的播放，聲音信號通過音頻線傳(chuan) 送至兩(liang) 個(ge) 音箱（一個(ge) 音箱播放左聲道聲音，另一個(ge) 播放右聲道聲音），視頻畫麵則通過 HDMI分配器投放到兩(liang) 個(ge) 液晶顯示屏。

圖9. 視聽多模整合刺激播放係統（是不是有家庭影院那味了）（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

相較於(yu) 南美泡蟾的實驗，此實驗在工作記憶測量方麵更為(wei) 細致。測量主要包括適應、刺激、延時、選擇4個(ge) 階段。

首先是適應階段，兩(liang) 個(ge) 播放裝置輪流播放相同的4音節廣告鳴叫，時長60 s；其次是刺激階段，一個(ge) 裝置播放4音節廣告鳴叫，另一個(ge) 裝置隨機播放5音節廣告鳴叫或視聽多模信號，時長60 s；然後是延時階段，時長0 s / 15 s / 30 s / 45 s / 60 s / 120 s不等，該階段兩(liang) 個(ge) 裝置均不呈現刺激；最後是選擇階段，兩(liang) 個(ge) 播放裝置輪流播放相同的4音節廣告鳴叫，提起塑料半球，釋放雌蛙，讓其選擇，時長10 min。

圖10. 鋸腿原指樹蛙工作記憶的測試過程（“4A”代表4音節廣告鳴叫；“耳朵”代表聲音信號；“眼睛”代表視覺信號，即伸縮的動態鳴囊）（圖片來源：朱弼成繪製）

經過一段延時處理後，大多數雌蛙選擇之前（即刺激階段）播放過目標刺激（比如視聽多模信號）的音箱。也就是說，這段延時在該刺激的工作記憶時長內(nei) ，雌性能夠記住目標刺激。

雄蛙“表白”花樣越多成功率越高

除此之外，蛙類鳴囊的顏色和形態是否會(hui) 產(chan) 生影響也引起研究人員的重視。形形色色的鳴囊讓人歎為(wei) 觀止的同時，也讓人疑惑：這些“花裏胡哨”的鳴囊，難道僅(jin) 僅(jin) 起到擴大聲音的作用嗎？

圖11. 蛙類形形色色的鳴囊（圖片來源：引自文獻Starnberger et al. 2014）

為(wei) 此，研究人員設計了兩(liang) 組實驗。在第一組實驗中，一邊用音箱呈現單純的聲音信號，另一邊用屏幕呈現單純的動態視覺信號（伸縮的鳴囊），觀察雌蛙的選擇行為(wei) 。結果發現，超過80%的雌性鋸腿原指樹蛙偏好單純的聲音信號。

第二組實驗則一邊用音箱呈現單純的聲音信號，另一邊用音箱和屏幕同步呈現視聽多模信號（聲音+伸縮的鳴囊），觀察雌蛙的選擇行為(wei) 。結果發現：超過73%的雌性鋸腿原指樹蛙偏好視聽多模信號。

由此可見，鳴聲信號是鋸腿原指樹蛙進行求偶的主要方式，動態視覺信號具有“錦上添花”的作用——求偶的花樣越多，越受雌性青睞。貌似，越花裏胡哨越好。（你學會(hui) 了嗎？）

圖12. 視聽多模信號更受雌蛙青睞

（圖片來源：朱弼成拍攝）

此外，在15 s或30 s的安靜處理後，當兩(liang) 邊裝置開始播放相同的4音節廣告鳴叫時，雌性更傾(qing) 向於(yu) 選擇之前播放多模信號的一邊，而對之前播放單模聲音信號的一邊沒有偏好（圖13）。以上結果表明，多模信號能讓雌蛙記得更久。

圖13. 在不同的延時處理後，雌性選擇之前播放單模或多模信號音箱的比例（白色方框代表4音節廣告鳴叫，灰色方框代表5音節廣告鳴叫，黑色方框代表視聽多模信號）（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

研究人員進一步測量了安靜處理45 s / 60 s / 120 s後，雌性選擇之前播放多模信號音箱的比例。結果發現安靜處理30 s雌性仍然偏好之前播放多模信號的音箱，但在45 s後達到隨機水平（50%），表明雌蛙對視聽多模信號的工作記憶在30-45 s之間。

圖14. 雌性選擇之前播放多模信號音箱的比例隨安靜處理時間的增長而下降（白色方框代表4音節廣告鳴叫，黑色方框代表視聽多模信號）（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

同時，研究人員測量並比較了單模刺激組和多模刺激組的雌性偏好強度（preference strength）和選擇用時（latency to choice），發現兩(liang) 組在偏好強度和選擇用時上均沒有差異。該結果表明單模刺激組和多模刺激組工作記憶時長的差異不受被試動機水平的影響。

圖15. 雌性對單模刺激組和多模刺激組的動機水平：（a）雌性偏好強度測試；（b）雌性選擇時長（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

最後，通過分析雄性鋸腿原指樹蛙自然合唱的錄音，研究人員發現雄蛙合唱鳴叫的平均間隔是27 s。雌蛙對視聽多模信號的工作記憶在30-45 s之間，因此在大部分的合唱間歇期，雌蛙能記住雄性發出的視聽多模信號。

圖16. 鋸腿原指樹蛙合唱鳴叫間隔（左）和鳴叫時長（右）（圖片來源：引自文獻Zhu et al. 2021）

敲黑板，劃重點

跳出複雜的實驗過程，我們(men) 來總結下研究的主要發現：

（1）與(yu) 單模信號相比，雌蛙更偏好多模信號；

（2）與(yu) 單模聽覺信號相比，多模信號能夠產(chan) 生更長的工作記憶；

（3）多模信號的工作記憶包含了大部分的合唱間歇期。

這些結果支持了以下假設：多模信號比單模信號在引起雌性反應方麵更有效，因為(wei) 它們(men) 能提高雌性的工作記憶時長，這使雌性在合唱間歇期能更有效地找到潛在配偶。該研究強調，不僅(jin) 要考慮多模信號如何影響信號的吸引力，而且要考慮一旦多模信號停止，這種影響是如何保持的。

盡管多模信號在性選擇中的功能已被廣泛研究，但雌性為(wei) 何偏好多模信號而非單模信號，以及多模信號如何從(cong) 記憶的層次影響配偶選擇仍不清楚。信號備用假說（不同感官信號成分表達完全相同的信息）和多重信息假說（不同感官信號組分傳(chuan) 遞完全不同信息，導致整體(ti) 信息量增加）都過分關(guan) 注發送者的信息編碼，而忽視了接收者的記憶和感知過程。

此外，膨脹的聲囊與(yu) 聲學線索相結合時，會(hui) 更大程度地增加工作記憶，這可能解釋了為(wei) 什麽(me) 許多雄蛙不顧捕食風險選擇在一些顯眼的位置鳴叫——在顯眼的地方鳴叫可以更好地展示多模信號。（所以愛情總是有風險的）

總之，該研究為(wei) 多模求偶信號的功能提供了一個(ge) 嶄新的視角。不僅(jin) 提供了雌性對多模信號工作記憶增加的證據，而且還顯示了這種增加的生物學意義(yi) ，以及它可能為(wei) 繁殖的雌性提供的好處。雌性對多模信號的工作記憶包含了大部分的合唱間歇期，這表明多模信號可能對雌性有利，因為(wei) 它使雌性即使在合唱間歇期也能記住雄性。該研究為(wei) 解釋雌性為(wei) 何喜歡多模求偶信號提供了一個(ge) 新假說——記憶時長增加假說（memory‐duration increase hypothesis）。

圖17. 鋸腿原指樹蛙通常喜歡在比較顯眼的位置鳴叫

（圖片來源：朱弼成拍攝）

那麽(me) ，這個(ge) 實驗對我們(men) 找對象有何啟發呢？其實，人類對多感官刺激的感知可以積極影響信號檢測和記憶。雄蛙發出多模信號可以增強雌蛙的工作記憶，類似於(yu) 人類利用多感官學習(xi) 來提高記憶力。如果想給心動的Ta留下一個(ge) 美好的初印象，記得綜合在顏值、聲線、氣味各方麵包裝下自己。當然，能不能把“好印象”轉變成“有對象”，可能還得看緣分和造化。

該研究得到國家自然科學基金項目、中國科學院青年創新促進會(hui) 項目和中國科學院“西部之光”項目的資助

參考文獻：

[1] Akre, K. L., & Ryan, M. J. (2010). Complexity increases working memory

for mating signals. Current Biology, 20, 502-505.

[2] Halfwerk, W., Varkevisser, J., Simon, R., Mendoza, E., Scharff, C., & Riebel, K. (2019). Toward testing for multimodal perception of mating signals. Frontiers in Ecology and Evolution, 7, 124.

[3] Starnberger, I., Preininger, D., & Hödl, W. (2014). From uni-to multimodality: Towards an integrative view on anuran communication. Journal of Comparative Physiology A, 200(9), 777-787.

[4] Upright, N. A., & Baxter, M. G. (2020). Effect of chemogenetic actuator drugs on prefrontal cortex-dependent working memory in nonhuman primates. Neuropsychopharmacology, 45(11):1-7.

[5] Zhu, B., Zhou, Y., Yang, Y., Deng, K., Wang, T., Wang, J., Tang, Y., Ryan,

M. J., & Cui, J. (2021). Multisensory modalities increase working memory for mating signals in a treefrog. Journal of Animal Ecology, 2021. doi: 10.1111/1365-2656.13465

策劃：毛萍，張軼佳

作者單位：中國科學院成都生物研究所，中國科學院成都分院

文章首發於(yu) 科學大院，僅(jin) 代表作者觀點，不代表科學大院立場。

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