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枯葉蛺蝶俗稱“枯葉蝶”，有著帶橙色斑紋的藍絲(si) 絨樣的美麗(li) 翅膀。當它停下來將翅膀合攏後，華麗(li) 的翅膀就會(hui) 消失不見，變成枯葉的模樣，甚至能將葉中脈、次脈、葉柄甚至葉片腐爛的形態都模擬得極為(wei) 逼真。這種神奇的演化結果究竟是被何種遺傳(chuan) 機製調控的？枯葉蛺蝶在分類學、形態學等多學科中都受到了相當的重視，但是關(guan) 於(yu) 它們(men) 的起源和神奇擬態演化的遺傳(chuan) 基礎研究仍較為(wei) 缺乏。最近，北京大學生命科學學院和北大-清華生命科學聯合中心張蔚團隊的一項研究，回應了上述問題。【視頻請前往“返樸”公眾(zhong) 號觀看】

撰文 | 張蔚

大多數人關(guan) 於(yu) 童年的印象裏，可能都有一個(ge) 蝶影蹁躚的場景，蝶翅的絢麗(li) 斑紋自由而靈動，為(wei) 初識世界打開一扇美麗(li) 多樣的窗。

作為(wei) 一種完全變態發育的昆蟲，蝴蝶在幼蟲期與(yu) 其寄主植物關(guan) 係密切，對環境和氣候變化也較為(wei) 敏感，可作為(wei) 指示物種用於(yu) 生態監測，從(cong) 多個(ge) 尺度研究生物多樣性，因此具有豐(feng) 富的生態學資料積累。縱觀超過18000個(ge) 蝶類物種，令人印象最為(wei) 深刻的，莫過於(yu) 小小的蝶翅。這個(ge) 器官的結構看似扁平簡單，卻承擔著複雜的生物學功能，諸如運動、求偶、禦敵、熱調控等。結構簡單但功能複雜的蝶翅，是大自然塑造的產(chan) 物，受到了諸如自然選擇、性選擇等壓力的驅動，也因此被生物學家關(guan) 注，並成為(wei) 生態與(yu) 演化研究的一個(ge) 模式。

我們(men) 如何理解蝶翅的多樣性？蝶影重重之中，選擇何種體(ti) 係來開展何種研究？自始至終是一個(ge) 問題。例如，在亞(ya) 馬遜叢(cong) 林裏，具有毒性、不同物種呈現相似的鮮豔翅花紋、發生了輻射式演化的袖蝶，是研究物種形成、種間雜交、適應性輻射的理想體(ti) 係。在東(dong) 南亞(ya) 雨林裏，無毒的玉帶鳳蝶呈現出了模仿有毒鳳蝶的鮮豔翅花紋，但這種擬態現象卻限於(yu) 雌蝶，並顯示了多態性，這為(wei) 研究表型的多樣性、性二型（有性生殖的生物中，雌性和雄性個(ge) 體(ti) 具有的諸如結構和功能的差別）、適應性演化帶來了靈感。

而本文聚焦的一類隱秘低調的蝴蝶，其對於(yu) 葉子的偽(wei) 裝和模仿易於(yu) 被人們(men) 和其天敵忽略。葉子在自然界無處不在，這一類動物模仿植物的現象因大有裨益，在動物界廣泛存在，例如亞(ya) 馬遜葉魚、馬拉西亞(ya) 葉蛙、葉䗛、擬葉螽蟖等，但不影響本文主角成為(wei) 最著名和引人注目的葉形擬態動物之一。

圖1 枯葉蛺蝶中華亞(ya) 種翅表型。其翅腹麵展現惟妙惟肖的葉形表型，背麵展示鮮豔的斑塊。丨圖源：滕德群

一種蝶翅腹麵受到不同選擇壓力的蝴蝶

枯葉蛺蝶屬的物種廣泛存在於(yu) 東(dong) 亞(ya) 和東(dong) 南亞(ya) ，以其別具特色的翅花紋而聞名。當它們(men) 的翅向後折疊，巧妙模擬了棕色的枯萎葉片，類似葉形的圖案惟妙惟肖，組成了包括葉中脈、次脈、葉柄等元素，甚至帶有類似於(yu) 黴斑的圖案（圖1），這一性狀很可能是受到了自然選擇壓力的驅動。而當其展翅飛舞，又呈現了鮮豔的翅背麵圖案，有些枯葉蛺蝶屬物種具有鮮豔的斑塊狀花紋，這一性狀又可能與(yu) 求偶有關(guan) ，進而受到了性選擇壓力的驅動，但也有可能是為(wei) 了警示天敵，是另一種自然選擇的結果，有待於(yu) 進一步研究和確認。

由此，筆者認為(wei) 其翅背腹麵不對稱的花紋，很好展示出了表型多樣性在保守的發育約束下的可演化性，可分別研究不同選擇壓力對於(yu) 表型和功能的塑造。

而演化生物學家對於(yu) 枯葉蛺蝶的關(guan) 注，早在華萊士於(yu) 1889年發表的著作《達爾文主義(yi) ：對自然選擇理論的探討及其部分應用》中即有記載，認為(wei) 它們(men) 是“蝴蝶中最美妙和毫無疑問的保護性相似的實例” [1]。在這之後的一百多年裏，科學家從(cong) 分類、譜係地理、生理與(yu) 形態等多個(ge) 角度對其開展研究，認為(wei) 其葉形表型是一種漸進式演化的產(chan) 物，為(wei) 探究構成葉形擬態各種翅型元素的演化和遺傳(chuan) 機製奠定了基礎。

2022年8月2日，筆者和團隊成員在《細胞》雜誌發表研究文章，揭示了枯葉蛺蝶屬及其葉形擬態的演化和遺傳(chuan) 機製。通過收集和分析蛺蝶科20個(ge) 屬的蝴蝶樣本，發現了葉形擬態在蛺蝶科呈現趨同演化，即多種蝴蝶在相似的選擇壓力下獨立演化出了擬葉形的表型。而枯葉蛺蝶屬的多個(ge) 物種形成了單係群，意即枯葉蛺蝶屬的葉形擬態可能遺傳(chuan) 自它們(men) 的共同祖先。

在采集樣本的過程中，筆者和團隊還在東(dong) 亞(ya) 與(yu) 東(dong) 南亞(ya) 的11個(ge) 地理區域收集到枯葉蛺蝶屬6個(ge) 物種的樣本（圖2），雖然深知沒有哪兩(liang) 片葉子是完全相同的，但要從(cong) 個(ge) 體(ti) 差異中辨認出共性，鑒定其所屬何物種仍是一個(ge) 很大的考驗。然而，與(yu) 之相比，更大的困難可能來自於(yu) 從(cong) 那些叢(cong) 林密布的生境發現它們(men) 的身影，這是對其開展深入研究的重要前提。

圖2 枯葉蛺蝶屬采集樣品的地理分布。在圖左上角的采集區域（墨脫縣）可采集到三個(ge) 物種的樣品，在其他采集地點均采集到單一物種的樣品。丨圖源：參考文獻[2]

多學科交叉的團隊成員在年複一年的科學考察中獲得了非常重要的線索，即在西藏墨脫縣的雨林裏，發現了至少三種枯葉蛺蝶屬物種，這與(yu) 在其他任何一個(ge) 區域隻能收集到單個(ge) 物種的情況迥然不同。即使如此，筆者眼中的這片墨脫雨林，仍然蘊藏著太多不為(wei) 人知的生物多樣性資源，也仍有可能還有未知的枯葉蛺蝶屬物種翱翔其間。

圖3 墨脫縣雅魯藏布江果果塘大拐彎。張蔚/攝

喜馬拉雅東(dong) 部是分化的起點

墨脫縣位於(yu) 喜馬拉雅山東(dong) 端，世界上河床平均海拔最高的大河—雅魯藏布江流經此處，形成了最深最長的河流峽穀—雅魯藏布大峽穀，為(wei) 青藏高原與(yu) 印度洋的水汽屏障開辟了一條通道，其數千米的海拔落差也為(wei) 當地豐(feng) 富的生物物種提供了多樣的生境。雨季的墨脫，雅魯藏布江及其支流沿著山穀發出轟鳴，像是在演奏一首生命的讚歌，使剛剛翻越了米拉山、色季拉山、嘎隆拉山而來的遠客一掃疲憊。在這片蓮花密境之中，枯葉蛺蝶屬的來曆也即將被揭開。

圖4 即將穿過嘎隆拉隧道抵達墨脫。張蔚/攝

基於(yu) 在墨脫的發現，筆者和團隊提出假設，即喜馬拉雅東(dong) 部地區由於(yu) 其巨大的海拔梯度變化，形成了多樣的微環境，可能是枯葉蛺蝶屬的分化中心，但也不排除另一個(ge) 可能，即該地區是枯葉蛺蝶屬的避難所，使其在冰期得以幸存。

實際的研究結果印證了第一個(ge) 假設，係統發生、種群曆史、棲息地模型等分析的結果顯示了枯葉蛺蝶屬多個(ge) 物種的種群均存在由喜馬拉雅東(dong) 部地區遷出並向東(dong) 南亞(ya) 島嶼擴散的趨勢，而喜馬拉雅東(dong) 部地區在多個(ge) 曆史時期均可能為(wei) 枯葉蛺蝶屬提供相對適宜的棲息地，其屬內(nei) 物種分化的時間也可與(yu) 青藏高原的隆升時期相對應。

至此，枯葉蛺蝶在這山河壯闊的環境中起源分化，輕盈的蝶翅飛舞過數十萬(wan) 載，而分化的起點始於(yu) 青藏高原東(dong) 南部。而彼時的海南和台灣等島嶼通過陸橋與(yu) 大陸相連，爪哇島、蘇門答臘島、婆羅洲島與(yu) 泰國-馬來半島構成了巽他古陸。借道冰河期的古陸橋，枯葉蛺蝶屬進一步遷移分化，筆者團隊推測，目前特有的一些島嶼物種很有可能是以前大種群中的一部分，由於(yu) 後來的氣候變化、海平麵上升而被隔離和發生種化。

在這地質劇變、氣候變化的洪流中，枯葉蛺蝶屬的演化揭示了山地生物區係和其他低地生物多樣性熱點地區的關(guan) 係，也為(wei) 理解物種多樣性的形成提供了一個(ge) 重要的切入點。

圖5 在奔騰的雅魯藏布江之上（在阿尼橋附近采集）。張蔚/攝

要深入研究一個(ge) 物種，不僅(jin) 要了解它的生境，還要了解它的生活史。研究團隊選定了該屬的枯葉蛺蝶中華亞(ya) 種，它便如同果蠅、小鼠、線蟲、擬南芥一樣，成為(wei) 了模式（被選定進行科學研究的生物物種，用於(yu) 揭示生命科學的一般規律），隻是解鎖這個(ge) 模式尚無經驗可循，唯有多次的嚐試和摸索。

飼養(yang) 室位於(yu) 地下二層，悶熱憋氣，卻恰好為(wei) 枯葉蛺蝶和其寄主植物提供了一個(ge) 恒溫恒濕的環境，也再一次使筆者團隊獲得了意外的發現，即發現了枯葉蛺蝶具有至少10種離散的葉形表型（圖6），而通過家係實驗進一步確認了這10種表型，並發現它們(men) 可能是受到了孟德爾單基因座控製，推定可能有5種等位基因。

圖6 在枯葉蛺蝶中華亞(ya) 種發現了10種離散的葉形表型，推測其可能受到一個(ge) 孟德爾基因座控製。丨圖源：參考文獻[2]

一個(ge) 基因控製了多樣的擬葉翅型

通過整合了多種基因組學和基因編輯的分析方法，研究團隊鑒定到了一個(ge) 單基因cortex參與(yu) 控製了這一係列的葉形表型，並具有5個(ge) 單倍型。這不僅(jin) 印證了之前的假設，還陸續發現其單倍型間的連鎖不平衡由染色體(ti) 倒位、拓撲關(guan) 聯結構域等多種機製來維持。與(yu) 之調控翅表型相對應的，該基因展現了與(yu) 枯葉蛺蝶翅發育相關(guan) 的表達特征，其嵌合缺失的突變體(ti) 也展示出了斑駁的翅花紋（圖7）。

圖7 基於(yu) CRISPR/Cas9基因編輯的枯葉蛺蝶中華亞(ya) 種個(ge) 體(ti) 表型。cortex基因嵌合缺失突變體(ti) 呈現斑駁的翅表型，即敲除該基因可能影響葉形表型的形成。丨圖源：參考文獻[2]

其實，這個(ge) 大名鼎鼎的cortex基因並非等閑之輩。作為(wei) 一個(ge) 控製蝴蝶翅發育的工具盒基因（參與(yu) 控製生物形態和結構等發育過程的基因），它還被發現參與(yu) 到控製樺尺蠖工業(ye) 黑化表型和袖蝶穆氏擬態的翅花紋中[3]，早已屢建奇功。這一類工具盒基因在發育過程中承擔著重要的作用，容易被自然選擇壓力所喜好，進而獲得更多的調控方式和參與(yu) 行使更多的功能。以此為(wei) 例，發育約束和演化創新這一對看似矛盾的概念得以斡旋調和，這也展示了保守的發育進程中的可演化性，進一步揭示了遺傳(chuan) 多樣性、表型多樣性的可能的產(chan) 生機製。

至此，葉形擬態的遺傳(chuan) 機製已在枯葉蛺蝶屬中華亞(ya) 種得到闡釋，而要探究其如何在枯葉蛺蝶屬諸多物種起源和演化，就又要繼續未知的探索。筆者團隊發現不同的葉形表型在多個(ge) 枯葉蛺蝶屬物種中均有存在，而不同表型及基因型在多個(ge) 物種的野生種群具有不同的頻率。要維持這樣的多態性，筆者團隊假設其可能受到了自然選擇的壓力，即受到了長期的平衡選擇而使多態性在各個(ge) 物種均得以保留。

如果該假設得以證實，這又將是一個(ge) 令人興(xing) 奮的發現。長期以來，平衡選擇壓力驅動下的多態性大多見於(yu) 物種以下水平或分歧時間較短的物種間，這是歸因於(yu) 倘若具有不同表型的個(ge) 體(ti) 具有不同的適合度，則將與(yu) 其表型對應的遺傳(chuan) 信息遺傳(chuan) 給後代的機會(hui) 就有所差別，這種差別最終將造成種群內(nei) 個(ge) 體(ti) 產(chan) 生的後代數量低於(yu) 預期水平，對種群的延續造成了壓力，亦稱之為(wei) 遺傳(chuan) 負荷。

通過對枯葉蛺蝶屬多個(ge) 物種的cortex基因進行分型和構建群體(ti) 遺傳(chuan) 學模型，筆者團隊獲得的最適合模型顯示了枯葉蛺蝶屬的葉形擬態多態性經受了平衡選擇。自然選擇的重重壓力塑造了這多樣精妙的葉形偽(wei) 裝。

枯葉蛺蝶屬及其葉形擬態的揭秘，至此已告一段落，而探索的腳步從(cong) 未停止，頭腦風暴正剛剛開啟。蝶翅背腹麵的不對稱性，結構色與(yu) 色素色星羅棋布，旱雨季翅花紋轉換、隱秘的物種、未知的表型……以及表象之下所暗含的適應性演化、表型可塑性、個(ge) 體(ti) 發育與(yu) 演化創新、物種形成、生物多樣性產(chan) 生……生命演化的種種。自35億(yi) 年前至今，所有的保留有待重新認知，所有的未知有待繼續探索。這又是一個(ge) 新的雨季，此刻墨脫的萬(wan) 重山壑間，雨後彩虹、空山鳥鳴（圖8）。

圖8在墨脫雨林之中（在德興(xing) 鄉(xiang) 附近采集）。張蔚/攝

而追蝴蝶的人將再次啟程，為(wei) 這翩躚蝶影，千千萬(wan) 萬(wan) 遍。

參考文獻

[1] Wallace, A.R. (1889). Darwinism: An Exploitation of the Theory of Natural Selection with Some of its Applications. (London: Macmillan).

[2] Wang, S., Teng, D., Li X., Yang, P., Da, W., Zhang, Y., Zhang, Y., Liu, G., Zhang, X., Wan, W., et al. (2022). The evolution and diversification of oakleaf butterflies. Cell 185, 1–15.

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